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Dal 2004 il Falcone ospita esclusivamente mostre temporanee, ma la sua storia come teatro è lunga più di cinquecento anni. Le sue origini sembrano risalire alla locanda “as signum Falconis” sulla strada di Prè, dove si poteva alloggiare prima di dirigersi nel centro città per assistere a spettacoli messi in scena da compagnie viaggianti.

Nel 1602 la locanda fu acquistata da Gabriele Adorno, che la trasformò in un vero teatro intorno al 1651. La Repubblica di Genova si ritrovò così ad avere il primo teatro pubblico a pagamento, seconda solo a Venezia. Alla fine del Seicento il teatro fu comprato da Eugenio Durazzo, già proprietario di Palazzo Reale, e ricostruito nel 1704, dopo che era andato distrutto in un incendio due anni prima.

Le cronache settecentesche ricordano numerosi eventi culturali e mondani al Falcone, tra cui spicca la presenza di Carlo Goldoni nel 1736. Nel 1824 divenne proprietà dei Savoia e iniziò una fase di lento declino, fino a quando venne ridotto a deposito alla fine del secolo.

Bombardato il 9 maggio 1944, fu demolito a causa dei danni irreparabili. Finita la guerra, nel 1953 fu eretto un nuovo edificio pensato per manifestazioni culturali.